正在读初中三年级的女生——日暮篱是一名家住在神社的普通女孩子。15岁生日那天，被妖怪─百足妖妇拖入神社的枯井中，来到了500年前的日本战国时代，并与已被封印的半妖——犬夜叉相遇。犬夜叉自称是为得到四魂之玉以成为真正的妖怪，实际上并非完全如此。来到战国时代的阿篱被误认为已逝世的巫女桔梗，而后因其灵力、相貌及体内的四魂之玉而令众人认为是桔梗的转世。由于阿篱唤醒了犬夜叉及不小心将四魂之玉用箭射碎，并散至各地。为了收集四魂之玉碎片，犬夜叉与阿篱踏上了旅途，而与犬夜叉以及后来出现的小妖狐七宝、法师弥勒和驱魔师珊瑚一同搜集四魂之玉。而且各人都是向着同样是收集四魂之玉的妖怪－奈落为目标进发。
故事讲述了主人公五河士道在四月十日，随着一场奇怪的大爆炸，一名身穿盔甲手持大剑的神秘少女出现在了他的面前。这名少女的正体是“精灵”，是会给世界带来灾难的存在，而这名少女也正遭到精灵对抗部队的攻击。于是，有着会去帮助有困难、悲伤的人的温柔性格的士道，主动提出要与精灵进行交涉的任务。随后，士道发现了自己拥有的特殊体质！那就是通过接吻，来吸收并封印精灵的力量，并且将精灵受到致命伤恢复再生的能力。
